Музыкальный стиль Ayreon берёт свое начало, главным образом, из heavy metal и progressive rock, но объединяет их с такими жанрами, как народный, классика и электроника создавая то, что некоторые называют абсолютно новым стилем музыки. Большинство альбомов Ayreon определяются, как «рок-опера» потому, что содержат сложные сюжетные линии представляющие собой множество характеров, каждый из которых представлен уникальным вокальным исполнением.

Музыка Ayreon характеризуется использованием традиционных для рок-музыки инструментов (гитара, бас-гитара, барабаны, синтезатор, электрический орган) смешанных с инструментами более близких к народной и классической музыке (мандолина, скрипка, альт, флейта, ситара и диджериду). Lucassen пишет музыку и тексты песен, и сам лично поёт и играет во всех альбомах Ayreon, впрочем, также пришлашает и много других музыкантов. Arjen сказал, что он будет создавать музыку для Ayreon до тех пор пока не потеряет любовь к музыке или пока не умрёт.

Первый CD Ayreon под названием The Final Experiment был выпущен в 1995 году. Он является смесью научной фантастики и средневековой тематики. Характерной особенностью альбома является участие в нём тринадцати вокалистов и семи инструменталистов, большинство из них голландцы. The Final Experiment часто упоминается в качестве одной из первых металлических опер и считается достойным вливанием в жанр рок-опер. Изначально, альбом имел название Ayreon: The Final Experiment в рамках проекта, зарегистрированного как Arjen Lucassen, но после повторного релиза, название было изменено на The Final Experiment и проект был обозначен как Ayreon.

Actual Fantasy, 1996 года является единственным альбомом Ayreon не содержащим единой концептуальной линии. Хотя, с его отдельными фантазийными рассказами, он может быть рассмотрен как концептуальный альбом. В альбоме присутствуют только три вокалиста и три инструменталиста. Темы, навеянные песнями этого альбома можно найти в более поздних релизах Ayreon, особенно, в обеих частях альбома Universal Migrator.

Двойной альбом Into the Electric Castle вышел в 1998 году. Альбом характеризуется присутствием восьми исполнителей, каждый из которых играет роль определённого характера и одиннадцати инструменталистов. Arjen заявлял, что он хотел бы чтобы этот особенный альбом был более свободным в записи, чем предыдущие альбомы «более серьёзного тона, и отражал свои особенности в несколько B-Movie (кинематографическом) свете». Альбом имел огромный успех и считался лучшим альбомом Ayreon.

Двойной альбом Universal Migrator был выпущен в 2000 году. Первый альбом, The Dream Sequencer состоит из мягкого, atmospheric progressive рока, в то время как второй альбом, Flight of the Migrator, состоит из более heavy metal тем. В обоих альбомах задействовано около десяти вокалистов, поддерживаемых большим количеством инструменталистов. Одним из наиболее заметных гостей был Bruce Dickinson из Iron Maiden, который появился в альбоме Flight of the Migrator.

Вскоре после Universal Migrator появился Ayreonauts Only. Альбом в целом рассчитан только на самых преданных поклонников Ayreon. Сам по себе альбом был вторым, из тех, которые не следовали конкретной сюжетной линии, но вместо этого, содержал различные варианты (с разными вокалистами или инструменталистами) существующих песен и оригинальные демо-записи использованные при его записи. Кроме того, он содержал анонс нового проекта Arjen, Ambeon. Это единственный альбом Ayreon, который не был переиздан на InsideOut.

В 2004 году вышел The Human Equation. Как и в Into the Electric Castle здесь несколько вокалистов, каждый из которых играет свою собственную роль. С The Human Equation, Ayreon отошел от темы обычной научной фантастики и фантазии с тем, чтобы обратиться к полу-нормальной психологической теме.

Начиная с 2004 года, после перехода от Transmission Records на InsideOut, Arjen начал перевыпуск своего Ayreon каталога на новой звукозаписывающей компании с улучшенным расширенным решением, начиная от основополжного (The Universal Migrator, изданном в качестве двух-дискового вместо двух отдельных альбомов) до глубокого (Actual Fantasy, «получившего новую жизнь» с полностью перезаписанными партиями барабанов, басов, синтезаторов и флейты). В 2005 юбилейном году (10-я годовщина Ayreon) был переиздан альбом The Final Experiment. Издание имело бесплатное приложение в виде полу-акустического диска.

В конце сентября 2006 года, когда была закончена новая студия Arjen, он начал подготовку нового альбома, под названием 01011001, который и был выпущен 25 января 2008 года. Этот альбом был заметно мрачнее, чем предыдущие релизы Ayreon. Lucassen объясняет это его прошлогодним разводом и последовавшей за этим депрессией.

25 апреля 2008 года, Arjen выпустил новый EP альбом Ayreon под названием Elected. EP включает в себя две композиции из альбома 01011001, одну из The Human Equation и кавер-версию Alice Cooper (Elected) с вокалом Arjen и Tobias Sammet . 16 сентября 2008 года, на своём официальном веб-сайте Arjen анонсировал выпуск Timeline, своего второго сборного альбома, который объединит избранные композиции со всех альбомов Ayreon, а также неизданное из трех CD и DVD. Выход альбома ожидается 10 ноября в Европе, и в начале 2009 года в Северной Америке.